כאן מתחיל מענהו השבעה עשר והאחרון של איוב, המורכב משלושה חלקים נפרדים החותמים את הוויכוח הארוך בינו לבין רעיו. במענה זה, הפותח במילים וַיַּעַן אִיּוֹב וַיֹּאמַר, איוב יוצא למתקפה חריפה ופורש את משנתו הסדורה על הנהגת העולם, ייסוריו וצדקתו.
בתחילת דבריו איוב פונה אל בלדד ותוקף את ניסיונו לשנות את דעתו בנוגע להשגחה האלוהית. הוא מבטל את חכמתו של בלדד, טוען כי אין לו את הכוח לנצח בוויכוח, ותוהה ממי בכלל שאב את תורתו שבעטיה הוא מצפה שיאמינו לו [תקות אנוש]. יתרה מזאת, איוב מוכיח כי דברי בלדד דווקא מחזקים את עמדתו שלו, לפיה מערכת הטבע והמזלות היא השולטת בעולם וקובעת את גורל האדם לשבט או לחסד. גם אם בלדד מודה שה' משגיח על הפרטים ויש שכר ועונש, הוא עדיין סבור שההשגחה אינה משנה את חוקי הטבע, ולכן שאלת צדיק ורע לו נותרת ללא מענה [מלבי"ם].
איוב דוחה בתוקף את הפתרון של שכר ועונש לאחר המוות, שכן לשיטתו אין כל הוכחה לחיים שאחרי המוות, והם נסתרים מעיני בשר ודם. הוא גם חולק על הטענה שה' אינו יכול להעניש את הרשעים בעולם הזה בניגוד לסדרי הטבע. כראיה לכך, הוא מביא את יצירת הימים, שבהם ה' קיווה את המים בניגוד לטבעם המקורי לכסות את הארץ, ומכאן שה' מסוגל להעניש רשעים באמצעות כוחות שאינם תלויים במערכת המזלות, כפי שעשה בדור המבול [מלבי"ם].
לאחר שרעיו משתתקים ואינם מוצאים עוד תשובות, איוב מצדיק את סירובו לקבל את דעתם. הוא מסביר כי הסכמה לדברים שאינו מאמין בהם היא חנופה השנואה על ה', ולכן עדיף שיאמר את אשר על ליבו, גם אם אלו דברי כפירה, מאשר לשקר. הוא מאשים את רעיו באמירת דברי הבל שהם עצמם יודעים שאינם נכונים, כמו הטענה שהרשע נענש בכך שבניו מתים. איוב טוען שאין בכך צדק, שכן הרשע חי את חייו בנעימים, והעונש היה אמור לפגוע בו אישית. מתוך תסכול זה, איוב מתלונן על כך שה' העלים את החכמה ואת סודות ההנהגה מבני האדם, ותחת לפקוח את עיניהם להבנת הצדק האלוהי בעולם הזה, הותיר אותם בחוסר ידיעה שאותה כינה חכמה [מלבי"ם].
לקראת סיום דבריו, איוב נושא שלושה נאומים חוצבי להבות המעמידים את מצבו בפרספקטיבה כואבת. תחילה הוא מתאר באריכות את עברו המפואר, כבודו והצלחתו. לאחר מכן הוא מציג את ההיפך הגמור, את ההווה העלוב, השפל והמבזה שבו הוא שרוי. לבסוף, הוא מעביר את כל מעשיו תחת שבט הביקורת, ומוכיח כי לא דבק בו כל עוון, וכי הוא אדם תמים וחסיד שסופג מכות וייסורים מאת ה' ללא כל עוולה בכפו. בכך תמים דברי איוב ורעיו, והוויכוח מסתיים [מלבי"ם].