בשעות הלילה המאוחרות, במשכן שילה, מתרחש רגע מכונן של חילופי הנהגה רוחנית. השקט הלילי והתפאורה של קודש הקודשים משמשים רקע להתגלות הנבואית הראשונה אל הנער הצעיר, רגע לפני תחילתו של יום חדש.
הביטוי וְנֵר אֱלֹהִים טֶרֶם יִכְבֶּה מתפרש בשני רבדים עיקריים. ברובד הפשטני, מדובר על שעות הלילה המאוחרות וסמוך לעלות השחר, בטרם כבו נרות המנורה שהיו דולקים מערב עד בוקר [מצודת דוד, רלב"ג, רד"ק], או בטרם כבה נר תאורה אחר שדלק במקום [ביאור שטיינזלץ]. שעת בוקר מוקדמת זו נחשבת לזמן המדויק והראוי ביותר להגעת חלומות צודקים ונבואה, שכן הנפש נקייה מהמולת היום, כלי המחשבה צלולים, והאדם מוכן לקבלת השפע הרוחני [מלבי"ם, רלב"ג, אברבנאל]. בנוסף, האור שעדיין דלק במשכן אפשר לשמואל לראות שאין איש בסביבה, ולכן הניח שעלי הוא זה שקרא לו [אברבנאל]. ברובד הסמלי והמדרשי, "נר אלוהים" מרמז לנשמת האדם ולרוח הנבואה. הכתוב רומז להשגחה האלוהית הדואגת לרצף ההנהגה: בטרם שקעה שמשו ופסקה נבואתו של עלי הכהן, כבר זרחה שמשו של שמואל והחל להאיר נרו, כדי שלא להותיר את הדור ללא הדרכה רוחנית [רד"ק, אברבנאל].
המשך התיאור, וּשְׁמוּאֵל שֹׁכֵב בְּהֵיכַל ה', מעורר קושי הלכתי, שכן חל איסור חמור לשכב או לשבת בעזרה, מלבד למלכי בית דוד. כדי ליישב זאת, הגישה המרכזית בקרב רוב הפרשנים נשענת על טעמי המקרא. הטעם 'אתנחתא' המופיע תחת המילה שֹׁכֵ֑ב מפריד אותה מהמשך המשפט. כלומר, שמואל שכב במקומו המותר בעזרת הלויים השומרים מבחוץ, סמוך לעלי, ואילו תחילת הפסוק היא שמתחברת להמשכו: נר האלוהים הוא זה שהיה דולק בהיכל ה' [רש"י, מנחת שי, רד"ק, ביאור שטיינזלץ].
לגבי הופעת המילים בְּהֵיכַל ה' אֲשֶׁר שָׁם אֲרוֹן אֱלֹהִים, הפרשנים מציעים שני כיוונים מרכזיים. הכיוון הראשון קושר מילים אלו לפסוק הבא (המתאר את קריאת ה' לשמואל), ומסביר כי הקול הנבואי לא היה קול אנושי רגיל, אלא קול פלאי שיצא מתוך קודש הקודשים, מקום הארון, ודילג החוצה אל המקום שבו שכב שמואל [רש"י, מצודת דוד, רד"ק, אברבנאל].
כיוון מחשבתי אחר מציע קריאה פנימית ורעיונית של הפסוק. לפי גישה זו, האות בי"ת במילה בְּהֵיכַל אינה מציינת מיקום פיזי אלא נושא (כמו "בעניין"). שמואל אמנם שכב במיטתו בחוץ, אך מחשבותיו ורעיונותיו היו נתונים ושקועים עמוקות בענייני היכל ה' וארון הברית. התבודדות רעיונית זו, בה שכב ער והרהר ברוחניותו של הארון, היא שהכשירו אותו ופתחה את פתח הנפש לקבלת ההתגלות האלוהית הגדולה [מלבי"ם, אברבנאל].