חלוקת השטח המקודש מושלמת באמצעות הקצאת רצועת קרקע שלישית, המיועדת לצורכי העיר ולכלל העם, ובכך נוצר מבנה גיאומטרי מדויק של ריבוע.
השטח המוקצה, וַאֲחֻזַּת הָעִיר תִּתְּנוּ חֲמֵשֶׁת אֲלָפִים רֹחַב וְאֹרֶךְ חֲמִשָּׁה וְעֶשְׂרִים אֶלֶף, ממוקם מדרום לנחלת הלוויים [רש"י, מלבי"ם]. רוחבו של שטח זה הוא מחצית מרוחבן של הרצועות הקודמות [ביאור שטיינזלץ], אך יחד עם עשרת אלפים האמות של הכהנים ועשרת אלפים האמות של הלוויים, נוצרת תרומה מרובעת לחלוטין במידות של עשרים וחמישה אלף על עשרים וחמישה אלף אמות [רש"י, רד"ק].
מיקום השטח ומידותיו מוגדרים לְעֻמַּת תְּרוּמַת הַקֹּדֶשׁ. הפרשנים מסכימים כי משמעות המילה "לעומת" היא שהשטח מקביל, שווה באורכו ומגביל לאחוזות הקודש של הכהנים והלוויים, או ניצב מולן [מצודת ציון, רד"ק, מלבי"ם, ביאור שטיינזלץ].
באשר לייעודו של השטח המכונה אֲחֻזַּת הָעִיר, קיימות שתי גישות מרכזיות. מחד, יש המפרשים כי זהו שטח חולין המיועד למגורים ולבניית בתים עבור תושבי העיר [רש"י]. מאידך, יש המסבירים כי מדובר בשטחים חקלאיים שנועדו לזריעת תבואה לצורך אספקת מזון ליושבי העיר [מצודת דוד].
ההנחיה נחתמת בהכרזה כי שטח זה לְכָל בֵּית יִשְׂרָאֵל יִהְיֶה. בניגוד לשתי הרצועות הראשונות שהוקדשו למשרתי המקדש, רצועה זו מיועדת לשאר העם שאינם כהנים או לוויים [רש"י, ביאור שטיינזלץ]. משמעות הדבר היא שאחוזת העיר שייכת לכל השבטים באופן שווה, ולכל אחד מבני ישראל יהיה חלק ונחלה בירושלים [מצודת דוד, רד"ק, מלבי"ם].