לאחר תיאור הגבולות המקיפים את נחלת שבט יהודה, הכתוב עובר לפרט את ערי השבט ופותח בתיאור נחלתו הייחודית של כלב בן יפונה. שילוב חלקו של כלב בתוך נחלת יהודה לא היה מקרי, אלא נבע מהשגחה אלוהית. ה' כיוון את גורל השבטים כך שנחלת יהודה תקיף את חברון, כדי שכלב יוכל לקבל את העיר בתוך נחלת שבטו. כלב לא דרש את חברון מתוך רצון ברווח חומרי, אלא לשם כבוד וכעדות לצדקתו, ומיד עם קבלתה יצא להילחם ולהוריש משם את יושביה [אברבנאל].
הענקת הנחלה נעשתה אֶל פִּי ה' לִיהוֹשֻׁעַ. יהושע לא נתן את חברון לכלב מדעתו האישית, אלא כקיום ציווי אלוהי מפורש [מצודת דוד]. הפרשנים עומדים על השימוש המיוחד בצירוף אֶל פִּי במקום הביטוי השגור "על פי". שינוי לשוני זה מופיע כאשר מדובר בציווי שכבר ניתן בעבר על ידי משה ואינו הוראה חדשה, בניגוד לביטוי "על פי ה'" המשמש במקרא לציוויים חדשים [מלבי"ם]. אף שההבטחה ניתנה במקור למשה, ה' חזר ודיבר עם יהושע בשעת מעשה כדי לצוות עליו לקיים את הדבר, ואף כדי לחזק את כלב שלא יירא מן הענקים ששכנו בעיר [חומת אנך].
העיר חברון מכונה בפסוק קִרְיַת אַרְבַּע אֲבִי הָעֲנָק. השם "ארבע" מתייחס לאדם שהיה הגדול והחשוב שבענקים [מצודת דוד, ביאור שטיינזלץ]. ייתכן שהיה אביהם של שלושת הענקים שיוזכרו בהמשך, או אבי השושלת כולה. הסבר נוסף הוא שהעיר נקראה "קרית ארבע" על שמם של ארבעת הענקים הללו יחד [ביאור שטיינזלץ].