נבואתו של בלעם משקפת רגע של התפכחות והכרה עמוקה בייחודו של עם ישראל. במקום לקלל, הוא מביע פליאה על עוצמתם הפיזית והרוחנית של בני העם, ואף מביע משאלה אישית לגורל דומה לשלהם, הן בחיים והן לאחר המוות.
הפרשנים מציגים מספר רבדים להבנת המילה עפר בביטוי מִי מָנָה עֲפַר יַעֲקֹב. הגישה המרכזית בקרב רוב הפרשנים היא שהפסוק מתאר את הריבוי העצום של עם ישראל, שנמשל לעפר הארץ שאיש אינו יכול לספור, ובכך מתקיימת ההבטחה האלוהית לאבות האומה. גישה שניה, המבוססת על התרגום, מפרשת את המילה עפר ככינוי לילדים ולקטנים שבעם ישראל. לפי פירוש זה, בלעם מבין שאינו יכול לקלל את העם משום שגם אם הגדולים חטאו, הקטנים הרבים חפים מפשע [רשב"ם, חזקוני, גור אריה, נתינה לגר].
גישה שלישית ומרכזית רואה בביטוי עפר יַעֲקֹב רמז ל"מצוות העפר". כלומר, בלעם מבין שאי אפשר לספור את כמות המצוות שישראל מקיימים באמצעות עפר ואדמה, כגון איסור חרישה בשור וחמור יחדיו, איסור כלאיים, אפר פרה אדומה ועפר סוטה. מצוות אלו, שחלקן חוקים ללא טעם מובן מאליו, מעידות על מסירותם של ישראל לה' גם בדברים הפשוטים והיומיומיים ביותר [רש"י, רבנו בחיי, שפתי כהן, דברי דוד, ברכת אשר על התורה]. בנוסף, יש הרואים במילה עפר רמז לישני עפר, כלומר לתחיית המתים העתידית שבה יקומו המוני ישראל [רבנו בחיי, שפתי כהן], או כביטוי ליכולתם של ישראל לזכך ולקדש את החומר והגוף ה"עפרי" לעבודת ה' [הכתב והקבלה].
בביאור המילים וּמִסְפָּר אֶת רֹבַע יִשְׂרָאֵל, נחלקים הפרשנים לשתי תפיסות עיקריות לגבי משמעות המילה רֹבַע. התפיסה הראשונה מפרשת מלשון "רבע", ומסבירה כי במדבר חנו ישראל בארבעה מחנות (דגלים). בלעם מצהיר כי אפילו חלק רביעי מן העם, מחנה אחד בלבד, הוא כה עצום עד שלא ניתן לספור אותו [רמב"ן, רש"י, רבנו בחיי, רלב"ג, אבן עזרא, חזקוני, דעת זקנים].
התפיסה השניה מפרשת את המילה רֹבַע מלשון רביעה, כלומר זרע והתרבות. לפי כיוון זה, הפסוק משבח את קדושת חיי המשפחה והאישות של ישראל. ה' בעצמו כביכול סופר וממתין לכל טיפת זרע שממנה עתיד להיוולד אדם צדיק, ובלעם נדהם מההשגחה האלוהית המדוקדקת אפילו על תהליך יצירת הוולדות [רש"י, רשב"ם, אור החיים, תורה תמימה, שפתי כהן, דברי דוד]. פירוש נוסף קושר את המילה לשורש ר.ב.צ, ורואה בכך רמז לצדיקים ולתלמידי החכמים ש"רובצים" באוהליהם ועוסקים בתורה [אור החיים, שפתי כהן, העמק דבר].
לאחר שבלעם מכיר בגדולתם של ישראל, הוא פונה לעסוק בעצמו ומבקש: תָּמֹת נַפְשִׁי מ֣וֹת יְשָׁרִים וּתְהִי אַחֲרִיתִי כָּמֹהוּ. הפרשנים מסכימים כי יְשָׁרִים הוא כינוי לאבות האומה (אברהם, יצחק ויעקב) או לעם ישראל כולו, הנקרא "ישורון" על שם דרכו הישרה. דרך בקשה זו, בלעם מביע רצון לזכות בחיי נצח ובעולם הבא. המפרשים מציינים כי מפסוק זה עולה הוכחה ברורה לאמונת תחיית המתים והעולם הבא, שכן בלעם מבין שאחריתם של אומות העולם היא אבדון וגיהינום, ואילו אחריתם של ישראל היא חיי נצח רוחניים [ספורנו, הטור הארוך, רבנו בחיי, רלב"ג, דעת זקנים, בכור שור, מלבי"ם]. המילה אַחֲרִיתִי מפורשת גם כבקשה לזכות בצאצאים ראויים שימשיכו את דרכו, כפי שישראל הם המשך ישיר של אבותיהם [ספורנו].
מנגד, ישנם פרשנים המציעים קריאה שונה לבקשתו של בלעם. מכיוון שבלעם חזה באצטגנינות שהוא עתיד למות מוות אלים בחרב, הוא התפלל למות מיתה טבעית ופשוטה [פענח רזא, חזקוני]. לחלופין, מתוך הבנה מיסטית, בלעם ביקש ברוח הקודש שייהרג דווקא על ידי ישראל (כפי שאכן קרה בסופו של דבר). על פי תפיסה זו, בלעם ידע כי הריגתו בידי היְשָׁרִים תברר ותתקן את הניצוץ הקדוש שהיה כלוא בנפשו הטמאה, ובכך תהיה אחריתו שלמה ומתוקנת [אור החיים, חתם סופר].