מילותיו של בלעם משרטטות תמונה של הוד וגבורה, לא בלהט הקרב, אלא דווקא בשעת מנוחה ורגיעה. התיאור נע מביטחון פיזי ולאומי אל עבר ההשלכות הנצחיות החלות על מי שיבחר לאהוב או לשנוא את עם ישראל.
רוב הפרשנים מסכימים כי המילים כָּרַע שָׁכַב מתארות את עם ישראל כאשר הוא מתיישב בארצו לבטח, ללא כלי נשק וללא היערכות למלחמה. זוהי רביצה מפוארת ועוצמתית, שבה האומה שרויה במנוחת כבוד, ואף אומה אחרת אינה מעזה להתגרות בה או להקימה ממקומה [רש"י, אבן עזרא, אור החיים, מלבי"ם, ביאור שטיינזלץ]. מנוחה שלווה וחסרת פחד זו מתאפשרת משום שה' שומר על העם ומגן עליו [תורה תמימה]. השימוש הכפול בדימויים כַּאֲרִי וּכְלָבִיא רומז לתקופות הנהגה שונות: ארי מסמל את משה שפניו האירו כחמה, ולביא מסמל את יהושע שפניו האירו כלבנה [קיצור בעל הטורים], או לחלופין מצביע על שלבי הכיבוש השונים של ארץ ישראל [אדרת אליהו].
מנגד, קיימת גישה הרואה בפסוק נבואה היסטורית על חורבנות וגלויות. המילה כָּרַע מסמלת את חורבן הבית הראשון, שהיה בבחינת כריעה ונפילה זמנית בלבד, בעוד המילה שָׁכַב מתארת את הגלות הארוכה והקשה של הבית השני. עם זאת, גם בנפילתו, ישראל שומר על גבורתו הפנימית ועל הפוטנציאל שלו כאריה. השאלה מִי יְקִימֶנּוּ מקבלת כאן משמעות עמוקה: בגלות הארוכה, שבה העם חסר אונים, רק ה' בעצמו יוכל להקים את האומה ולהביא את הגאולה לעתיד לבוא [שפתי כהן, אלשיך]. בנוסף, יש הדורשים את הצירוף כָּרַע שָׁכַב כרמז עוקצני לטומאתו האישית של בלעם, שכן מילים אלו משמשות במקומות אחרים במקרא לתיאור מעשי תועבה, וכך נחשפת שפתו המושחתת גם כשהוא מתנבא בעברית [תורה תמימה].
החלק השני של הפסוק, מְבָרְכֶיךָ בָרוּךְ וְאֹרְרֶיךָ אָרוּר, מהדהד את הברכה הקדומה שניתנה לאברהם אבינו [ספורנו]. משמעות הדברים היא שמי שמברך את ישראל ומזדהה עם ערכיהם יזכה לברכת ה', ואילו מקלליהם, כלומר אֹרְרֶיךָ, נושאים עמם קללה ואבדון [רש"ר הירש, ביאור שטיינזלץ]. לפיכך, אדם כבלק המבקש לקלל את ישראל מתגלה כשוטה המביא כליה על עצמו [בכור שור, חזקוני]. אומות העולם יבינו זאת, ויחששו להתגרות בישראל אפילו בדיבור ובקללה [העמק דבר].
הפרשנים מדייקים בלשון הפסוק ומבחינים כי המילה מְבָרְכֶיךָ נאמרה בלשון רבים, אך המילה בָרוּךְ נאמרה בלשון יחיד. מכאן נלמד שבלעם, שהיה צר עין ודיבר מן השפה ולחוץ, הוציא את עצמו במכוון מכלל המברכים [אור החיים, אלשיך]. יתרה מכך, בעצם אמירתו וְאֹרְרֶיךָ אָרוּר, בלעם למעשה נידה וקילל את עצמו, שכן כוונתו המקורית הייתה לקלל. זו גם הסיבה שבלק מיהר לגרשו מיד לאחר מכן [חתם סופר]. לבסוף, ניכר כאן ההבדל המהותי בין צדיקים לרשעים: בלעם הרשע פתח בברכה וסיים בקללה, שכן דרכם של רשעים להתחיל בשלווה ולסיים בייסורים. זאת בניגוד ליצחק אבינו, שפתח את ברכותיו ליעקב באזהרה וקללה לאויביו, וסיים בברכה [שפתי כהן, קיצור בעל הטורים].