מעל ארון הברית, המכיל את לוחות העדות, הוצב מכסה ייחודי שאינו משמש רק כסגירה פיזית, אלא מהווה כלי עצמאי בעל משמעות רוחנית עמוקה, והוא המקום שבו נועדה השכינה להתגלות ולהתוועד עם משה [צפנת פענח, בכור שור].
המילה כַּפֹּרֶת טומנת בחובה משמעות כפולה. הגישה המרכזית בקרב רוב הפרשנים היא שהמילה נגזרת מלשון כיסוי, שכן הכפורת הונחה כמין דף על גבי הארון שהיה פתוח מלמעלה [רש"י, רשב"ם, אבן עזרא, ביאור יש"ר, קאסוטו]. מנגד, יש המדגישים את הקשר למילה "כפרה", ומסבירים כי הכפורת נועדה לכפר על חטאיהם של ישראל [תורה תמימה, צרור המור]. למעשה, שתי המשמעויות משלימות זו את זו, שכן הכיפור הוא מעין כיסוי והסתרה של החטא [הכתב והקבלה, קאסוטו].
הציווי לעשות את הכפורת מזָהָב טָהוֹר מעורר שאלה, שהרי השימוש בזהב עשוי להזכיר את חטא העגל. על כך מוסבר כי דווקא זהב הכפורת בא לכפר על זהב העגל. אף על פי שהכלל קובע כי "אין קטגור נעשה סניגור" (כלומר, אי אפשר להשתמש בדבר ששימש לחטא כדי לבקש כפרה), איסור זה חל רק על בגדי האדם המקריב, אך בכלים עצמם מותר להשתמש, ואדרבה, ראוי שהזהב של המשכן יכפר על הזהב של החטא [תורה תמימה].
מידותיה של הכפורת, אַמָּתַיִם וָחֵצִי אָרְכָּהּ וְאַמָּה וָחֵצִי רָחְבָּהּ, תואמות בדיוק נמרץ למידות הארון כדי לכסותו בשלמות [רש"י, רשב"ם]. עם זאת, התורה אינה מציינת את עוביה של הכפורת. יש שמסבירים כי העובי לא נזכר במפורש משום שדפנות הארון החיצוניות הסתירו אותו [חזקוני]. אולם, חז"ל למדו מתוך גזירה שווה כי עובי הכפורת היה טפח אחד. הם הסיקו זאת מהמילה "פני" שנאמרה לגבי הכפורת, בהשוואה לפניו של כרוב (תינוק), שמידתם אינה פחותה מטפח [רש"י, מזרחי, שפתי חכמים, גור אריה, משכיל לדוד, ברטנורא]. בנוסף, קיים כלל פרשני ולפיו כאשר המידה אינה ידועה, "תפסת מועט תפסת", ולכן משערים במידה הקטנה ביותר האפשרית [תורה תמימה].
מעבר לתפקידה המעשי, הכפורת נושאת רעיונות סמליים עמוקים. הכיסוי מלמעלה רומז לכך שיש לכסות ולהסתיר את סודות התורה ואין לגלותם ברבים [כלי יקר]. בעוד שהארון והלוחות שבתוכו מייצגים את קיום התורה, הכפורת והכרובים שמעליה מייצגים את ההגנה והשמירה על התורה, הן מבחינה עיונית והן מבחינה מעשית. כאשר עם ישראל שומר על התורה באדיקות, הוא הופך בעצמו לנושא השכינה ולמגן של עצמו [רש"ר הירש]. יתרה מכך, הכפורת מזכירה לאדם כי גם כאשר הוא מעמיק בלימוד התורה ומתאחד עם ה', הוא עדיין זקוק לחסד עליון תמידי כדי לשמר את הקשר הזה, קשר שדומה באופיו לקשר המהותי והבלתי ניתן לניתוק שבין הורה לילד [חומש קה"ת].
לבסוף, יש הרואים בחיבור שבין הארון, הכפורת והכרובים (המעוצבים כילדים) רמז לזוגיות ולמשפחה. הכפורת מסמלת את הזיווג הטהור המביא לכפרת עוונות. היא מונחת על ארון התורה כדי ללמד שעל הבית להיות מושתת על יסודות התורה, מה שמוביל לגידול ילדים טהורים העוסקים בה, שזכותם מגנה על הדור כולו ומבטלת גזירות רעות [אלשיך, צרור המור].